Le musée abrite une collection de modèles de navires, peintures, sculptures, et souvenirs de la vie maritime brestoise. Le circuit intérieur proposé permet au visiteur d'apprécier les collections, l'appareil architectural et les points de vue sur la ville, la rade et la Penfeld. Les dix-sept siècles de l'histoire mouvementée du château sont relatés dans le chemin de ronde du portail. Le Donjon abrite les collections anciennes, rappelant les rapports séculaires entre la ville et la marine, la tradition de construction navale de Brest classé Arsenal en 1630, le bagne, la guerre d'Amérique, l'Académie de marine. L'oratoire accueillit la reine Anne de Bretagne en 1505. Le portail Paradis présente les collections modernes, instruments de navigation, et appareils de commande de conduite de navires. La section d'archéologie marine est en cours d'élaboration, regroupant d'importants mobiliers de fouilles sous-marines de l'Atlantique, déposées par le DRASM.